После окончания института Инна устроилась в Московский театр юного зрителя: сначала Чурикова только подменяла заболевших артистов, но вскоре уже стала получать собственные небольшие роли.
В 1973 году Марк Захаров пригласил Чурикову на главную роль в спектакль «Тиль» Московского театра им. Ленинского комсомола (сейчас «Ленком"). С 1975 года актриса вошла в труппу коллектива.
В «Ленкоме» Инна Чурикова работала более 40 лет. Среди ее известных ролей — Офелия и Гертруда в «Гамлете», актриса Ирина Аркадина в «Чайке», сваха Фекла Ивановна в «Женитьбе».
Чурикова была широко известна в качестве киноактрисы. Дебютной для нее стала роль старшеклассницы Райки в драме Василия Ордынского «Тучи над Борском» (1960).
Известность Чуриковой принесла роль Марфушки в фильме-сказке Александра Роу «Морозко». Изначально режиссер хотел пригласить на эту роль актрису Тамару Носову, однако его ассистентка увидела Чурикову в коридорах Театрального училища им. М. С. Щепкина и пригласила артистку на пробы. В итоге Роу выбрал именно ее.
В общей сложности Чурикова снялась в более чем 60 фильмах и сериалах. Наиболее известные роли в кинофильмах «Морозко», «В огне брода нет», «Начало», «Тот самый Мюнхгаузен», «Васса», «Военно-полевой роман», «Курьер», «Ребро Адама», «Идиот», «В круге первом», «Ширли-мырли».
Несколько лет Инна Чурикова была президентом кинофестиваля им. Андрея Тарковского «Зеркало». Актриса стала и членом академии кинематографических искусств «Ника». В эти же годы Чурикова много снималась в сериалах — играла в «Московской саге», «В круге первом». За роль генеральши Лизаветы Епанчиной актрису наградили телевизионной премией «ТЭФИ».
В 2017 году Чурикова исполнила роль королевы Елизаветы II в постановке пьесы Питера Моргана «Аудиенция». Актриса впервые сыграла в спектакле Театра наций. За эту работу артистка получила премию «Хрустальная Турандот» в номинации «Лучшая женская роль».